Na ekspozycję tę składają się zabytki związane z przeszłością ziemi ostródzkiej, od epoki wspólnoty pierwotnej do czasów nam współczesnych. Na uwagę zasługują dwie makiety ukazujące rozwój przestrzenny miasta. Pierwsza z nich przedstawia zabudowę Ostródy w XVI w., w układzie jaki uzyskało miasto wraz z lokacją średniowieczną. Drugi, znacznie większy model, przedstawia rozwój przestrzenny Ostródy u progu wieku XX. Porównanie obydwu tych makiet pozwala na zrozumienie trendu rozwojowego charakterystycznego dla drugiej poł. wieku XIX, ale pokazuje też zmiany w układzie rynku po wielkim pożarze miasta z 1788 r. Zwrócić też należy uwagę na kolekcję ceramiki i broni z okresu średniowiecza oraz przedmioty użytku codziennego z XIX i XX w. Obok tego prezentowane są zabytki pochodzące z wykopalisk archeologicznych prowadzonych na terenie zniszczonego pod koniec II wojny światowej ratusza. Całość dopełniają pocztówki z widokami Ostródy przedwojennej, m.in. nieistniejących już zabudowań rynku staromiejskiego.

Spośród lokatorów ostródzkiego zamku, którzy zapisali się w historii najczęściej wspominany jest Napoleon Bonaparte.

Istotnym elementem upowszechniania wiedzy i promocji zagadnienia pobytu cesarza Francuzów w mieście nad Drwęcą było w 2022 r. stworzenie przez ostródzkie muzeum wystawy stałej „Napoleon w Ostródzie”. W tym celu wydzielono i odpowiednio zaaranżowano salę gotycką w przyziemiu północnego skrzydła zamku. W efekcie Muzeum w Ostródzie jest jedną z nielicznych placówek muzealnych w kraju, która w tak szerokim zakresie oferuje zwiedzającym ekspozycję poświęcą tematyce napoleońskiej. Zagadnienie pobytu Napoleona w Ostródzie zostało na wystawie wpisane w szerszy kontekst wojny Francji z IV koalicją (1806-1807). Zarysowano jej genezę oraz przebieg konfliktu w pierwszych tygodniach starć, główny nacisk położony jest jednak na kampanię wschodniopruską (1807 r.). Zwiedzający ma okazję prześledzić szlak marszruty cesarza oraz lokalizację jej istotnych punktów – miejsc bitew i kwater głównych, co jest możliwe dzięki interaktywnej mapie. W związku z pobytem w Ostródzie pruskiej pary królewskiej i dziejami militarnymi regionu zwiedzający może zapoznać się również z pruskim umundurowaniem i uzbrojeniem. Kluczowym punktem wystawy jest pobyt Napoleona w Ostródzie. Ta cześć wystawy jest skupiona wokół kopii dwóch ostródzkich obrazów „Napoleona użycza łask mieszkańcom Ostródy” oraz „Biwak w Ostródzie”, które zawieszono w sąsiedztwie oryginalnych, XIX wiecznych grafik wzorowanych na wymienionych pracach. To w tej części ekspozycji prezentowane są m.in.: list i dekret Napoleona wystawione w Ostródzie, korespondencja sztabowców kwatery głównej oraz kolekcja medali w tym medal „Napoleon w Ostródzie”. Muzeum pielęgnując tradycję powołania przez cesarza pierwszych w dziejach nowoczesnej wojskowości oddziałów logistycznych udostępnia również kopię rękopisu dekretu powołującego w Ostródzie pierwsze osiem batalionów taboru konnego. Tą część wystawy uzupełnia również prezentacja francuskiego umundurowania i wyposażenia.